բացակայության պայմաններում դարձել հայ նախարարություններին միավորող կենտրոն, ազգային հավաքականությունը ներկայացնող կառույց։ Սասանյանների տիրապետության ներքո պահպանել է երկրի ներքին ինքնուրույնությունը և քրիստ. հավատքը լավագույնս օգտագործել ուծացման դեմ։ Գլխավորել է V դ-ի ազգ-ագատագր. զինված պայքարը (Վարդանանց, Վահանանց պատերազմներ) պարսից տիրապետության դեմ՝ ի դեմս սբ Հովսեփ Ա. Հողոցմեցի, սբ Գյուտ Ա Արահեզացի և սբ Հովհաննես Ա. Մանդակունի հայրապետների։
Հայոց կաթողիկոսությունը գլխավորել է Հայ եկեղեցու պայքարը դավանաբան. վեճերի ընթացքում՝ անմասն չմնալով նաև Ընդհանրական եկեղեցու հիմնախնդիրները լուծելու աշխատանքներից։ Արիստակես Ա Պարթևը, մասնակցելով Նիկիայի Ա տիեզ. ժողովին, իր ստորագրությունն է դրել ժողովի որոշումների տակ։ Կաթողիկոսությունն ընդունել է նաև Կ. Պոլսի Բ և Եփեսոսի Գ տիեզերաժողովների դավան․ որոշումները։ Պայքար է մղել նաև Ընդհանրական եկեղեցին պառակտող քրիստ. հերձվածող., հերետիկոս․ վարդապետությունների՝ եվտիքականության և նեստորականության (V դ.) դեմ։ Մերժել է Քաղկեդոնի ժողովի որոշումները՝ Հայ եկեղեցին զերծ պահելով նորամուտ վարդապետություններից, սատարել է հայ ժողովրդի անկախությանն ու հոգևոր-եկեղեց. ինքնուրույնությանը։ Եկեղեցու դավանանքը, ծիսակարգը, պաշտամունքն անաղարտ և ուղղափառ հիմքերի վրա պահելու, դրանք կանոնակարգելու և եկեղեցու դիրքորոշումը հստակեցնելու համար գումարել է Աշտիշատի, Շահապիվանի (444), Դվինի, Մանազկերտի (726) և այլ եկեղեց. ժողովներ, որտեղ ընդունվել են նաև բազմաթիվ կանոններ ներքին քրիստ. աղանդավոր․ շարժումների (մծղնեություն, պավլիկյաններ, թոնդրակեցիներ և այլն) դեմ։
Քաղկեդոնի ժողովից հետո Ամենայն հայոց հայրապետությունն իր հեղինակությամբ ու գործունեությամբ ղեկավար դիրք է ձեռք բերել Արևելյան ուղղափառ եկեղեցիների մեջ, որոնք կարևորել են Հայոց հայրապետության կարծիքը դավան․ վճիռներ կայացնելիս, հաճախ էլ պաշտպանություն գտել նրա հովանու ներքո։
Պատմ. իրավիճակների թելադրանքով Ամենայն հայոց կաթողիկոսության գահանիստը Վաղարշապատից տեղափոխվել է Դվին (484-931), ապա՝ Աղթամար (931-944), Արգինա (944-992), Անի (992-1065)։ Բագրատունյաց թագավորության (885-1045) անկումից հետո, Կիլիկիայում հայկական պետության (1080-1375) առաջացման ու հզորացման պայմաններում, կաթողիկոս․ աթոռը նույնպես փոխադրվել է այնտեղ։ Գրիգոր Բ Վկայասեր կաթողիկոսը 1066-ին գահանիստ է դարձրել վերջինիս սահմանամերձ Ծամնդավը։ Ավելի ուշ աթոռանիստը տեղափոխվել է Շուղրի (Քեսունի գավառ) Սև լեռան Կարմիր վանք (1105-16), ապա՝ Գրիգոր Գ. Պահլավունու օրոք՝ Ծովք (1116-49), այնուհետև (դարձյալ Գրիգոր Գ Պահլավունու օրոք)՝ Հռոմկլա (1149-1292), Գրիգոր է Անավարզեցու օրոք՝ Սիս (1293-1441)։
Կաթողիկոսության գործունեության այդ շրջանը նշանավորվել է հայ-հույն և հայ-կաթոլիկ. միջեկեղեց. հարաբերություններով, ծիսադավան. խնդիրների շուրջ ընթացող տես. վեճերով ու բանակցություններով։ Նախ՝ Հույն եկեղեցին, ապա՝ Հռոմի կաթոլիկ եկեղեցին փորձել են Ամենայն հայոց կաթողիկոսությունը ենթարկել մի դեպքում Կ. Պոլսի տիեզ. պատրիարքությանը, մյուս դեպքում՝ Հռոմի պապին։ Թեև որոշ դեպքերում գահակալներից ոմանք երբեմն նահանջել են Հայ եկեղեցու ծիսադավան. ավանդույթներից՝ հուսալով, թե այդպիսով կկարողանան շահել Բյուզանդիայի կամ կաթոլիկ Եվրոպայի քաղաքական համակրանքն ու աջակցությունը, սակայն Հայոց կաթողիկոսությունը կարողացել է այդ դժվար պայքարում անաղարտ պահել իր դավանությունը և Հայ առաքել․ եկեղեցու ամբողջ․ անկախությունը։
Կիլիկիայի հայկական թագավորության անկումից (1375) հետո հայոց կաթողիկոսությունը կորցրել է քաղաքական հենարանը և տնտեսապես քայքայվել։ Հայ աշխարհիկ գործիչներն ու հոգևորականները միջոցներ են ձեռնարկել Մայր աթոռը վերահաստատելու Վաղարշապատում։ Հովհաննես Հերմոնեցու և Թովմա Մեծոփեցու ջանքերով 1441-ին գումարված Սբ Էջմիածնի ազգ-եկեղեց. ժողովի որոշումով Սբ Էջմիածինը վերստին դարձել է համայն հայության հոգևոր-կրոն. կենտրոնը.
